Vasari tarafından betimlendiği 1550 yılından öncesinde, Venüs'ün Doğuşu'na dair herhangi bir kayıt yoktur. Resim, o zaman Floransa'nın hemen dışında yer alan Castello'daki Medici villasındaydı. Uzun yıllar bu resmin Muhteşem Lorenzo tarafından, küçük kuzeni Lorenzo dı Pierfrancesco de' Medıcı'ye düğün hediyesi olarak, 1480'lerde sipariş edildiğine inanılıyordu. Ancak bu bilgi, söz konusu kişilerden ikincisinin envanterlerinde yoktu ve resmi yaptıranın kim olduğu, resmin ilk sahipleri ve konulması tasarlanan yer -resmin olağandışı boyutları, bu projenin belirli bir konuma göre tasarlandığını gösterir- hala varsayımsaldır. Mediciler, 15. yüzyıl sonlarında ve 16. yüzyıl başlarında hem koleksiyoner hem de sanat hamisi olarak etkindi ve Venüs'ün Doğuşu, son dönemlerinde aldıkları çağdaş bir sipariş olabilirdi. Ancak eser, Mediciler için olmasa da, büyük olasılıkla onların çevresindeki biri için ve neredeyse kesin olarak söyleyelim, bir evliliği kutlamak için yapılmıştı.
Eleştirmenlerin önceki yorumları, Venüs'ün Doğuşu'nun, Lorenzo di Piertfrancesco’nun 1499 tarihli envanterinde Castello’da olmayıp da Via Larga'daki evinde gözüken, Botticelli'nin Primavera'sı (İlkbahar) bir eşi olduğunu varsaymıştı. Bu iki resim, İtalyan sanatında Herakles gibi, kahramanlık erdemlerinin örneği olanları dışarıda bırakırsak) mitolojik tanrıların büyük boyutlarda ele aldığı, bilinen en eski -ve kesinlikle, ayakta kalmış en eski— örnekleridir ve ikisini birbiriyle ilişkilendirmek doğaldı. Resimler boyutları açısından benzerdir ama özdeş olmaktan epey uzaktır ve her ne kadar Primevera aslında baharın alegorik bir hatırlatması olsa da, başkişi Venüs'tür ve doğuşuna dair bir temsile eşlik etmesi uygundur. Ancak birçok olgu, bu eşleşmenin aksinedir. Primavera yaklaşık 1478 yılına tarihlenir, Venüs'ün Doğuşu ise on yıl sonrasına. Primavera ahşap üzerine yapılmıştır. Doğuş ise tuvale. Bu resimlerdeki tasarım ilkeleri, biçimlerin ve dokuların tamamlayıcıları çok farklıdır. Bu olgulardan hiçbiri kesin bir sonuca ulaştırmaz, bir arada değerlendirildiklerinde bu iki resim, figürlerindeki sürekliliğe karşın, Venüs gibi, Zephyros ile Khloris de her iki resimde görülür, ayrı siparişler oldukları hissini verir. Primavera, bilgece eklemelerle, Ovidius'un Fasti adlı eserindeki bir metne dayanır ve karmaşık bir başkalaşım ve çağrışım anlatısı olarak, sağdan sola, zaman ve mekanda açılır. Bahar çiçekleriyle dolu olması resme, tuvale aktarılmış bir mılle-fleurs (binbir çiçekli) duvar halısı havasını verir ve bu resmin örnek aldığı görsellik büyük oranda, ayların işlendiği duvar halılarında bulunabilir. Buna karşılık, Venüs'ün Doğuşu, tek bir anı betimler, öyküsü ve anlamı anında kavranır.
Botticelli’nin konuyu ele alış biçimi oldukça yenidir ve güçlü bir görsel zekâyı gözler önüne serer. Tablonun boyutları, genişlik, açıklık ve esnek, kapsamlı ve cömert bir ele alınışı gerektirir. Botticelli özel ve laik bir siparişe, 1483 yılında Roma’daki Sistina Şapeli’ndeki büyük ölçekli duvar resimlerinde geliştirdiği muhteşem yalınlığı uygular. Aydınlık tonlama ve tempera tekniğinin kuru yüzeyi, dokusal açıdan freske benzer ve Primevera'nın titiz, incelikli ayrıntıları -dalgalarda tekrar eden V işaretleri, sahneye benzer düzlükteki bitkiler ve altın kullanılan ışıklı bölümler gibi- yalınlaştırılmış ve üsluplaştırılmış biçimlerle yer değiştirir. İmgelerin biçimi ve o dönemin en sert perspektif uygulayıcılarından birinin perspektifi reddetmesi, ressamın araçları üzerindeki şiddetli denetimi gösterir. Anlatı sanki, alanı sıkıştıran, deniztarağı kabuğunu yana eğen ve hareketi ikonik bir hareketsizlikte durduran, uzun bir objektifle, önden çekilmiştir. Birçok moda fotoğrafçısı ve sinema yapımcısı bu yöntemi yağmalamıştır. Primevera, biçimsel bir dansken, Venüs'ün Doğuşu büyülü bir tiyatrodur. Sol taraftaki Zephyros ile Khloris’in birleşmiş görüntüleri kıvrımlandırılmış bir sayvan gibidir ve sağ tarafta yer alan, hareketi yakalayan pelerin, Venüs'ün güzelliğini ortaya çıkarmak üzere çekilmiş bir perde olarak ikinci bir rol oynar. Botticelli'nin, altar panolarının perdelenmesinden ilham aldığı bu sergileme, belki de devamında, Raffaello’nun, içinde bulutla taşınan görkemli Meryem imgelemi olan Sistina Meryemi'ni ortaya çıkarmasına yol açmış olabilir.
Soluk düzlemin üzerinde daha da soluk görünen Botticello’nun Venüs'ü, saydam bir yapıdansa eterin yoğunlaşmasına benzeyen uçsuz bucaksız bir göğe karşı yüzer. Gökyüzünden daha belirgin olması için Venüs’ün dış çizgileri hafifçe gölgelendirilmiştir. Bedeni aydınlatılmıştır ve öne çıkması için vurgu yapılmadan şekil verilmiştir. Bu, Michelangelo’nun resme kattığı bir ilkeydi ve Sistina Şapeli’nin tavanın ortasındaki tarih sahnelerinde uygulanmıştı. Ancak tekniği güçlü ressamların başardığı bir kumardı. Michelangelo’da olduğu gibi, Botticelli’nin eserinde de esnek ve ritmik olan çizgilerin yoğunluğu figürlere hayat verir ve gözleri bu figürler çevresinde sürekli bir egzersiz halinde tutar. Botticelli’nin “renk yelpazesi” yöntemi de Michelangelo’yu etkileyecekti. Sıcak ve soğuk renkler, çaprazlama karıştırılır, tıpkı Venüs’ün serin bedeninin, yeşilliklere ve pelerinin sıcaklığına doğru çekilmesi gibi.
